Vertebrate Rhodopsin Adaptation to Dim Light via Rapid Meta-II Intermediate Formation

Tohru Sugawara, Hiroo Imai, Masato Nikaido, Yasushi Imamoto, and Norihiro Okada

目の網膜にある桿体細胞は、光に対する感度が高く、薄暗い光環境での視覚を担っている。桿体細胞に存在する光受容体はロドプシンと呼ばれ、その機能は特定の範囲の波長の光を吸収し、その光の情報をロドプシンの構造変化を通じてＧタンパク質に伝達することである。近年、一部の水生哺乳類や魚類のロドプシンに特異的にみられる３つのアミノ酸残基、Ａｓｎ８３（８３番目のアスパラギン）・Ｇｌｎ１２２・Ｓｅｒ２９２が吸収波長の短波長シフトを引き起こすことが明らかにされた。これらのアミノ酸残基は、深海や湖の深層に生息している種のロドプシンでみられるので、この短波長シフトは偏った光しか届かない表層とは異なる光環境への適応であると考えられている。しかし、Ａｓｎ８３に関しては、コウモリなどの一部の陸生生物のロドプシンでもみられるアミノ酸残基である。今回われわれは、Ａｓｎ８３の光情報伝達における新たな機能を見出した。東アフリカのタンガニイカ湖・マラウイ湖に生息しているカワスズメ科魚類のロドプシンを分光学的手法で比較解析した結果、Ａｓｎ８３がメタＩＩ中間体（ロドプシンの構造が変化した活性中間体の一つでＧタンパク質の活性化に重要）の素早い生成を引き起こすことが示された。メタＩＩ中間体の迅速な生成によって細胞内では光情報がより効率的に伝達できるため、湖の深層に生息しているカワスズメ科魚類のロドプシンでみられたＡｓｎ８３は、光の量の少ない薄暗い光環境への適応であると考えられた。コウモリのロドプシンを用いた場合でも同様の結果を得られたことから、Ａｓｎ８３の効果は脊椎動物のロドプシン全般に適用できると考えられる。本研究は、脊椎動物の進化の過程で系統的に離れた種のロドプシンに独立にＡｓｎ８３が生じたことが、薄暗い光環境下で効率よく光情報を伝達するためのロドプシンの機能的な適応であることを示唆している。

Molecular Biology and Evolution

Rhodopsin is a photoreceptive protein present in vertebrate rod photoreceptor cells, which are responsible for scotopic vision. Recent molecular studies have shown that several aquatic vertebrate species have independently acquired rhodopsin containing Asp83Asn, Glu122Gln and Ala292Ser substitutions, causing a blue-shift in the rhodopsin absorption spectra for adaptation to the blue-green photic environment in deep water. Here, we provide new evidence for the evolutionary and functional relevance of the Asp83Asn substitution. Spectroscopic and kinetic analyses of rhodopsins in six cichlid fishes from the East African Great Lakes using charge-coupled device spectrophotometer revealed that the Asp83Asn substitution accelerated formation of meta-II, a rhodopsin intermediate crucial for activation of the G-protein transducin. Because rapid formation of meta-II likely results in effective transduction of photic signals, it is reasonable to assume that deep-water cichlid species have acquired rhodopsin containing Asn83 to adapt to dim lighting. Remarkably, rhodopsin containing Asn83 has been identified in terrestrial vertebrates such as bats, and these rhodopsin variants also exhibit accelerated meta-II formation. Our results indicated that the Asp83Asn substitution observed in a variety of animal species was acquired independently in many different lineages during vertebrate evolution for adaptation to dimly lit environments.

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